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母親リオが、息子マイルスに語り掛けるシーンから始まる。大人へと成長しゆくマイルスに対し、母親は愛する息子への想いをゆっくりと伝えるが、それはヒーローとして負う大いなる責任、そして、その前に立ちはだかる脅威を心配する言葉のようにも聞こえる。
マイルスがグウェンに誘われてユニバース間を移動するシーンから先は、驚きの光景が畳みかける。そこには様々なユニバースから集結したスパイダーマンたちが‥‥バイクにまたがるスパイダーウーマンや、スパイダーマン2099の姿も。さらに次のシーンでは、マイルスが膨大な数のスパイダーマンたちから一斉に追われる驚愕の展開が待ち受ける。何故マイルスは追われるのか。何故スパイダーマン同士が戦うのか。