スチームパンクを基調とした世界観とハードなストーリー展開で人気を集めたテレビアニメ「プリンセス・プリンシパル」の続編で、全6章で描かれる「プリンセス・プリンシパル Crown Handler」の第1章。19世紀末、共和革命によってアルビオン王国は分裂。巨大な壁で分断された首都ロンドンは東側を王国、西側を共和国が統治し、各国のスパイが暗躍する場になった。それから10年、王国の名門クイーンズ・メイフェア校には、女子高生を隠れ蓑にした共和国スパイの5人の少女「チーム白鳩」がいた。ある時、彼女たちに、王国の拘置所に拘束されていた古本屋の店主を共和国へ受け渡すという任務が下される。一方その頃、王国では女王暗殺未遂事件を機に、スパイ狩りが激しさを増しており